En 1955, su abuela le regaló una guitarra de jazz de tonos puros Gibson F-Kong y empezó a aprender música. Cuando era joven, estudié diseño arquitectónico en la universidad.
En 1964, tras graduarse en la universidad, comenzó a actuar en varios clubes folklóricos y formó una profunda amistad con Randy Sparks, el cantante principal de los New Christie Minstrels. Randy también escribió una canción "This Road" específicamente para Denver, con la esperanza de que Denver tuviera un futuro mejor.
En 1965, el cantante Chad Mitchell Trio abandonó el grupo. Fue recomendado por los cuatro hermanos en ese momento, pasó la audición para convertirse en el nuevo cantante principal y comenzó a viajar con el grupo por los principales colegios y universidades. Ese mismo año compuso su primera canción "For Bobbie".
En 1966, lanzó su primer álbum en solitario "John Denver Sings", la mayoría de los cuales eran versiones de canciones de otras personas. Sólo se lanzaron 250 copias como regalo de Navidad, pero una de ellas fue "Take a Jet". Plane" "Leave", compuesta por él mismo y cantada por Peter, Paul y Mary, se hizo famosa tras descubrirla y versionarla en 1967. En 1969, también cantó la canción con Paul Prestopino y Peter, Paul, and Mary.
En 1967 se casó con Anne Martell, pero no pudo tener hijos por problemas físicos, por lo que adoptó un hijo y una hija.
En 1968, Michael Johnson se unió al trío, ambos cantantes principales. Más tarde, Johnson se hizo famoso como "un hombre mejor que su maestro".
En 1969, el trío se disolvió. Después de varios conciertos en el Café, lanzó el primer capítulo de su álbum comercial en solitario Rhyme and Reason, que incluía "Leaving on a Jet Plane".
En 1971, se dedicó a la creación y canto de canciones country, y formó una profunda amistad con Bill Danoff. La canción "Country Road, Take Me Home", escrita por Bill, describía el hermoso paisaje de las montañas de Virginia Occidental y se convirtió en una melodía característica en Denver.
En 1972, entró en la pantalla de televisión cantando "Rocky High" y se convirtió en el presentador del programa "Midnight Special" de ABC. También compuso el tema principal "Victory is Peace" para los Juegos Olímpicos de Invierno de ese año.
En 1974, se convirtió en el artista con más ventas en Estados Unidos.
En 1975, escribió "Jawad Garibso" para el barco "Jawad Garibso" de su amigo Jacques Cousteau. Posteriormente escribió cuatro canciones inéditas para Jacques, como "Arcean", "Wind", "Whale Song", "November Storm" y "Blue Water World". Entre ellos, Alsi Ang se encuentra otro barco de Jacques, el Alsi Ang.
En 1976 abrió su propia discográfica.
En 1977 realizó su primera película "¡Oh Dios mío!" " (¡Ay dios mío!). Ese mismo año, Elvis Presley murió y tres miembros originales de la banda de Elvis Presley, incluido James Burton, se unieron a la banda de John Denver y lanzaron el álbum I Want Stay Alive".
En 1978 se lanza el álbum del mismo nombre "John Denver", centrado en el estilo rock.
Durante 1979, el camarada Deng Xiaoping visitó los Estados Unidos y John Denver fue invitado a cantar su obra maestra para el camarada Deng Xiaoping en el Centro Cultural Kennedy en Washington.
En 1981 cantó a dúo "Maybe It's Love" con Plácido Domingo, uno de los "tres grandes tenores del bel canto del mundo". También ha actuado en China y la antigua Unión Soviética y le apasiona la caridad y la protección del medio ambiente. Ese mismo año compuso la canción "Shanghai Breeze" para su viaje a China.
1982, divorciada de Anne Marta.
En 1984, escribió el tema principal "Only One Dream" para los Juegos Olímpicos de Invierno.
65438-0985 actuó en la Unión Soviética y se convirtió en el primer cantante estadounidense en actuar en la Unión Soviética durante la Guerra Fría. Su disco fue lanzado en 2007.
Actuado en Irlanda en 1986. Existe un vídeo de la actuación, pero nunca ha sido lanzado oficialmente. Ese mismo año, escribió la canción "Fly for Me" en memoria de todos los miembros del transbordador espacial Challenger, que se incluyó en el álbum "One World". Ese mismo año, con el cantante soviético Alexander Glaski (александрарасаскдкогкдог).
En 1988 se casó con la cantante y actriz australiana Cassandra Delaney y dio a luz a una hija tras tomar medicamentos para curar la infertilidad.
En 1989, se lanzó el sencillo "Plant Conservation Tree", que pedía a todos plantar tantos árboles como fuera posible.
En 1992 se celebró un concierto en China.
1993, divorciada de Cassandra Delaney.
En 1995, realizó un concierto en febrero para salvar la vida silvestre en peligro de extinción. Ese mismo año, compuso dos nuevas canciones, "Healing Time" y "Wandering Soul", y las cantó en un concierto en agosto. Desafortunadamente, ninguna de las canciones fue lanzada.
En 1997, falleció Jacques Cousteau. Compuso una canción "Blue Water World" específicamente para Cousteau y la cantó en junio. Pero antes de que se lanzara la canción, murió en un accidente aéreo en el Golfo de California a la edad de 53 años. Dos semanas antes de su muerte, ofreció su último gran concierto con la Orquesta Sinfónica de Houston, y la última canción, también inédita, "Coming Home" se convirtió en su canto de cisne.