En junio de 1984, Virgin Atlantic adquirió un Boeing 747-200 y lo puso en servicio. El 22 de junio de 1984, Virgin Atlantic completó su viaje inaugural de Londres a Nueva York. Para aumentar la popularidad de Virgin, Richard Branson navegó dos veces en una lancha a motor llamada "Virgin Atlantic Challenge" a través del Océano Atlántico, lo que lo hizo famoso por el globo aerostático de Atlantic Flyer que cruzó el Océano Atlántico de la noche a la mañana. La "Virgen del Atlántico" es famosa en todo el mundo.
Virgin Airways abrió más tarde más rutas nuevas. Branson libró una batalla legal con el gigante de la aviación británica British Airways, que finalmente ganó Virgin Atlantic, conservando los derechos de operación en ambos lados del Atlántico.
En 1999, Singapore Airlines completó la adquisición de Virgin Atlantic, pagando 600 millones de libras, o 966 millones de dólares.
En 2000, Virgin Atlantic anunció su pedido del Airbus A380. En 2002, Virgin Atlantic se convirtió en la primera aerolínea del mundo en utilizar el Airbus A340-600. Virgin Atlantic utiliza el lema "4 motores, 4 largas distancias" cuando promociona su flota de Airbus A340.
En 2004, Virgin Atlantic estableció la aerolínea de bajo coste Virgin America en Estados Unidos para desarrollar rutas nacionales en Estados Unidos.
En 2007, Boeing y Virgin Atlantic anunciaron que se habían convertido en socios medioambientales para desarrollar conjuntamente un proyecto de demostración de biocombustibles. En 2008, un Boeing 747-400 de Virgin Atlantic lanzó oficialmente este proyecto de demostración, con socios como GE Aviation.
El 11 de diciembre de 2012, Delta Air Lines anunció que adquiriría 49 acciones de Virgin Atlantic Airways de Singapore Airlines por 360 millones de dólares para aumentar su cuota de mercado en el transporte aéreo transatlántico. Se mantendrá la marca Virgin Atlantic y Virgin Group y su fundador, Richard Branson, tendrán otras 565.438 acciones.